De poort was gelegen aan de oostzijde van Uiterstegracht tussen de Nieuwe Rijn en ten zuiden van de Glazenmakerspoort (90). In het register Vetus wordt in 1585 het erf waarop later de huisjes werden gebouwd, vermeld als de tuin van Alijtgen Meessendr., weduwe van de koopman Allert [Jacobsz.] de Haes en getaxeerd op acht gulden. Overigens was het bezit al decennia in het bezit van De Haes; de oudste vermelding gaat zelfs terug tot 1557 blijkens een aanslag in het register van de 10e Penning.
Vermoedelijk heeft hun zoon Mees Allertsz. de tuin bebouwd. Diens weduwe Adriaentge Tonisdr. verkocht de zes huisjes op 17-08-1607 aan Aeff (of Aefge) Jansdr., weduwe van Charles Bochart, in zijn leven brouwer in de Croon. De verkoop wordt omschreven als ‘…zes huyskens ende haeren erven, staende ende gelegen achter den anderen binnen dezer stede aen de oostzijde van Uyterstegraft met een poorte ende gange daer onder gaende. Belegen hebbende aen d’een zijde Mees Willemsz. van Assendelft, houtcoper, deurgaende – ende aen den ander zijde Henrick Cornelisz., lindewever, mede deurgaende, streckende voor van de Uyterstegrafte voorseyd tot achter aen dezer stedeveste. Al ende zulcx voorseyde huyskens jegenwoordich gebruyct ende bewoont werden mitte belastinge van elff comans groten ’t sjaers pacht mitten houde, aencomende Jan Pietersz. Dou, portier van de Witte Poorte deser stede.
Overigens zou Aefge Jans in 1612 nog het aangrenzende huis aan de Uiterstegracht kopen. In haar (nog niet gevonden) testament had ze bepaald dat haar neef en erfgenaam Daniel Claesz. Vergeil het bezit van de poort na haar overlijden zou overdragen aan de regenten van het Heilige Geest Weeshuis (HGW). Hiermee is dus de naam verklaard van de Heilige Geestpoort.
Het bonboek maakt geen melding van de eigendomsoverdracht. Die is echter wel bekend in het HGW-archief inv.nr. 534. Het blijkt om een onderhandse akte van transport uit 1618 te gaan – inderdaad door Daniel Claesz. Vergeyl. Wel bevat het bonboek een ingestoken briefje tussen fol. 211vso en 212 met de tekst: Op den 30e Juny 1751 is ten Prothocolle door Pieter van Drongen, eijgenaar deezens huijzing overgeleevert Copie Authentycq uijt zeekers onderhandsche acte bij de meesteren Regenten van de H. Geest en Daniel Claesz. op den 28e April 1618 geteekent, bij welke acte consenteert dat den Regenten voorzegt op zig genoomen hebben de verponding van dit huys en ’t welk dan vervolgens is gebragt op de Heylige Geestpoort, staande neevens deeze huyzinge op de Uytterstegragt OZ
Overigens had Aefge Jansdr. c.q. Daniel Claesz. de poort geschonken onder voorwaarde dat ze nooit mocht worden vervreemd. Maar toen het HGW in 1762 in financieel moeilijke omstandigheden verkeerde, vroegen en kregen de regenten van het stadsbestuur toestemming om de – inmiddels twaalf huisjes – te verkopen.
De verkoop werd bezegeld in een op 13-01-1763 gedateerde waarbrief waaruit blijkt dat de HGW-regenten De Malnoe en Van der Goes de poort – met nu weer negen huisjes – verkopen aan Samuel Korpershoek en Jacobus Snarenberg. Op dezelfde datum verkopen de regenten aan Pieter van den Bosch ook nog twee huizen aan de westzijde van de Vestestraat (die eveneens ooit eigendom waren van Aefge Jansdr.) en een achteruitgang hadden op de Heilige Geestpoort. Afgesproken wordt dat de waterpomp in de poort en bijbehoren door de nieuwe eigenaars gezamenlijk zullen worden onderhouden.
In het begin van de 19e eeuw blijkt de poort nog steeds te bestaan, maar wordt ze in het register van het Lantaarn- en Brandspuitgeld vermeld als Duifjespoort. De verklaring van deze naam ligt voor de hand, want zoals bekend wordt de Heilige Geest in de christelijke iconografie verbeeld door een duif. Salomon van der Paauw maakt geen melding van de poort, zodat moet worden aangenomen dat deze al voor 1850 is verdwenen | 
